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チョコが食べたくなったり、無性にトラックを潰したくなるのは、過去の記憶に関係しているのかもしれないとジバニャンは考えていた。そんなある日、ジバニャンはいつもの交差点で死神に憑かれたトラックを目撃し…。

全てを言い当てることで話題の占い師・千堂レイの占いショーにやってきた妖怪探偵団。しかし、長蛇の列を見た一行が諦めて帰ろうとしたその時、レイに呼び止められ、トウマだけが占ってもらえることになるが…。

酒呑童子に大切な物を奪われ、自分のせいだと落ち込むトウマ。しかし、酒呑童子と戦うことで取り戻せると知ったトウマたちは、そのために必要な妖聖剣・スザク蒼天斬を手に入れるため、妖魔界のクラネ谷を目指す。

フクロウは妖怪探偵団の新たな力の正体を探りに行くと申し出るが、ハルヤに無能だと言われた上に置き去りにされてしまう。一方、ナツメたちはフドウ雷鳴剣があるという情報を得て、ショッピングモールを訪れていた。

トウマのクラスに美少女・姫乃アヤメが転校してきた。彼女はすぐに学校中の人気者になり、妖怪探偵団の事務所でもアヤメの話で盛り上がる。するとアキノリが突然、その子が次に狙われると言い始め…。

「うすらぬら」に青白い手が人を海中に引きずり込むという怪奇事件の情報が寄せられ、妖怪探偵団は現場となった海へ調査に向かう。夕暮れ時、アキノリとアヤメが偵察のために事件があったブイの方へ泳いでいくと…。

ある日、トウマのクラスの男子生徒たちの半数以上が学校を欠席した。彼らは全員コックリさんをやっていたという。妖怪探偵団が調査を開始すると、意識を取り戻した男子生徒から「うすらぬら」へ投稿が寄せられる。

イケメンが失踪する事件が多発し妖怪探偵団が調査をしていると、イケメンが消える瞬間を目撃した女子中学生から情報が寄せられる。彼女の話によると、「プリティーハンサム」という画像加工アプリが原因のようで…。

ケースケはタンク、コージと一緒にカブトムシを捕りに出かける。しかしカブトムシは捕まえられず、ターゲットをセミに変更して誰が一番多く捕まえられるか競争することに。意気込んだタンクは1人で山奥へ進むが…。

シネコンにあるはずがない0番スクリーンが現れ、入ると2度と出られなくなるという噂が流れる。次の日、調査に出かけようとするアキノリたちだったが、ナツメから同行できないという連絡が入り…。

女郎蜘蛛の糸を断ち切ることができるであろうゲンブ法典斧を手に入れるため、アキノリたちは妖魔界の宝剣殿へ向かう。幻獣・朱雀の導きで一行が妖魔界に通じる湖を渡ろうとしたその時、不気味な双子の少年が現れ…。

無事に妖魔界から戻ってきたアキノリたちを待ち受けていたのは、巨大化した女郎蜘蛛だった。人々の魂を食らって力を吸収し続けていた女郎蜘蛛に、剣武魔神・玄武を憑依させたトウマがゲンブ法典斧を携えて対峙する。

日常を取り戻したナツメたちがいつものようにうすらぬらを開くと、新しい投稿が寄せられていた。それはプレゼントを受け取った子供を恐ろしい目に遭わせる「真夜中のサタンクロース」についての書き込みだった。

ある日、ミッチーとコマじろうは「どちらが先輩か」問題で揉めていた。そんな2人を見兼ねたウィスパーが「怪奇案件を先に解決した方を先輩にしては？」と提案。2人は“ニタニタさん”の解決で勝負をすることに。

うすらぬらに「すすり泣くバレエシューズ」の書き込みが寄せられた。そのシューズを履くと体が勝手に踊り出し、自分では止められなくなるらしい。妖怪の仕業を疑ったナツメたちは、早速調査を開始する。

妖怪探偵団の結成1周年記念を兼ねたクリスマスパーティをサプライズで開催しようと、アキノリは1人で準備を進めていた。そして、さりげなくみんなを誘おうとするが、何と全員に断られてしまう。

近くに姫がいることを確信した酒呑童子（ハルヤ）と洞潔（島之内）は、姫を覚醒させる鍵となる妖聖剣を5本集めるため、トウマの妖聖剣を奪う決意をする。一方、ナツメたちはいつものように怪奇案件を探していた。

正月。隣町の白雪神社のおみくじには大吉以上の「超吉」があり、引くととても良いことが起こると話題になっていた。しかし、超吉を引いた人間が行方不明になったという書き込みを「うすらぬら」で見つけ…。

ナツメたちのテスト期間中、探偵団事務所を自由に使って良いと言われたケースケ。そんな事務所にジュニアが大慌てで飛び込んでくる。どうやらジュニアが大好きなおばあさんの駄菓子屋がピンチのようで…。

ゲーム好きのクラスメイト・二階堂が「VR戦記」というゲームにおびえているように見えて、ナツメは違和感を抱く。「うすらぬら」でVR戦記にまつわる書き込みを見つけた彼女たちは、二階堂に話を聞きに行き…。